Mancha foliar por Clomerella (MFG) y podredumbre amarga (PA)
1. Dos enfermedades asociadas a Colletotrichum en manzano
En los últimos años, varias publicaciones científicas y notas técnicas europeas han informado la presencia de especies de Colletotrichum asociadas al manzano, tanto en frutos como en hojas, especialmente en Italia, Francia y España (Wenneker et al., 2021; Nodet et al., 2019; Cabrefiga et al., 2022; Öttl et al., 2023). Estos trabajos han puesto de manifiesto la complejidad del sistema Colletotrichum–manzano y la necesidad de diferenciar con claridad dos enfermedades: la podredumbre amarga del fruto (PA) y la mancha foliar por Glomerella (MFG).
La dificultad surge porque distintas especies de Colletotrichum pueden estar asociadas a una u otra enfermedad y, además, dentro de una misma especie pueden existir poblaciones o aislados con comportamientos patogénicos diferentes. En el caso de la MFG, esta especialización cuenta con respaldo genético, funcional y genómico dado que se han identificado regiones genómicas accesorias y genes específicos asociados a la patogenicidad sobre hojas de manzano. Por eso, la identificación taxonómica del hongo es indispensable, pero no siempre suficiente para interpretar el caso. También es necesario considerar el síntoma de origen, el cultivar afectado y el resultado de pruebas de patogenicidad diseñadas de acuerdo con la enfermedad que se desea reproducir (Liang et al., 2024).
La PA es una enfermedad del fruto. Produce una pudrición blanda, progresiva y destructiva, con acérvulos que exudan masas de conidios sobre la superficie. Puede presentarse en un amplio rango de cultivares, aunque existen diferencias de susceptibilidad, y es particularmente relevante en regiones húmedas de producción.
La MFG, pese a su nombre, no es exclusivamente foliar. En cultivares susceptibles (principalmente del grupo ‘Golden Delicious’ y varios de sus descendientes, como ‘Gala’, ‘Cripps Pink’/‘Pink Lady®’, ‘Rosy Glow’, ‘Sekzie’ o ‘Jonagold’) causa manchas necróticas en hojas, amarillamiento y defoliación prematura. En los frutos produce lesiones pequeñas, superficiales o ligeramente deprimidas, de consistencia corchosa, a menudo con halo rojizo, que no evolucionan hacia una pudrición blanda.
Por lo tanto, cuando se informa la presencia de Colletotrichum en frutos de manzano, no basta con indicar el órgano del cual proviene el aislado. Es fundamental describir si el síntoma corresponde a una pudrición progresiva compatible con PA o a una lesión corchosa compatible con MFG. Esta distinción tiene consecuencias directas para el diagnóstico, el diseño de ensayos y el manejo sanitario del cultivo
2. La PA: la enfermedad clásica del fruto
La PA del manzano es una enfermedad antigua (Scott, 1906), de amplia distribución mundial y especialmente importante en zonas húmedas. Es causada por diferentes especies de Colletotrichum, principalmente por aquellas incluidas en los complejos de especies de C. acutatum y C. gloeosporioides. Hasta el momento se han citado al menos 27 especies asociadas a la enfermedad; entre las más relevantes se encuentran C. fioriniae, C. fructicola, C. nymphaeae, C. siamense, C. godetiae y C. chrysophilum, aunque su importancia relativa varía según la región (Trkulja et al., 2024). Las infecciones se originan en el campo y pueden manifestarse, o continuar su desarrollo, durante la maduración, la cosecha y, eventualmente, la conservación poscosecha. La enfermedad puede afectar numerosos cultivares, incluyendo materiales de los grupos ‘Red’, ‘Cripps Pink’/‘Pink Lady®’, ‘Granny Smith’ y ‘Fuji’, entre otros.
Entre ciclos de cultivo, Colletotrichum spp. puede sobrevivir en frutos momificados y en diferentes tejidos del árbol, incluidas ramas, ramillas y yemas, que pueden actuar como fuentes de inóculo para nuevas infecciones (Casanova et al., 2016).
El síntoma típico es una pudrición que avanza hacia el interior del fruto con forma cónica que puede comprometerlo completamente. En la superficie, las lesiones suelen ser circulares, ligeramente deprimidas y presentan acérvulos dispuestos en anillos concéntricos. Estos producen masas mucilaginosas de conidios de color salmón, rosado, crema o anaranjado, que pueden oscurecerse con el secado y el envejecimiento.
La dispersión de los conidios ocurre principalmente por salpicado de lluvia, por ello, la PA suele distribuirse en focos dentro del monte. Un fruto enfermo puede actuar como fuente de inóculo secundario para otros frutos cercanos, generando agrupamientos característicos de fruta afectada.
3. La MFG una enfermedad de hojas y frutos
La MFG fue descrita originalmente en los años setenta en manzanos ‘Golden Delicious’ del sureste de Estados Unidos como un síndrome con manchas necróticas en hojas y pequeñas lesiones corchosas en frutos, sin desarrollo de pudrición blanda (Taylor, 1971; Sutton & Sanhueza, 1998). Posteriormente fue registrada en Brasil, China, Canadá, Corea, Uruguay y, más recientemente, en países europeos (Leite et al., 1988; Wang et al., 2012; Grigg-McGuffin & Huffman, 2014; Velho et al., 2015; Casanova et al., 2017; Öttl et al., 2023).
A diferencia de la PA, la MFG muestra una marcada especificidad varietal. Se expresa principalmente en cultivares del grupo ‘Golden Delicious’ y en descendientes o materiales relacionados, mientras que cultivares del grupo ‘Red Delicious’ y derivados como ‘Fuji’ se han comportado como resistentes en los estudios disponibles. Por esta razón, el cultivar afectado en campo, o el elegido para una prueba de patogenicidad, condiciona la posibilidad de observar los síntomas característicos.
En hojas, la enfermedad comienza con manchas pequeñas de color púrpura o rojizo, que luego se tornan necróticas y coalescente. Finalmente, las hojas amarillean y se produce una defoliación severa. En frutos, las lesiones son pequeñas (1 a 2 mm), visibles, lisas o ligeramente deprimidas, comúnmente rodeadas de halo rojizo. La zona de la pulpa afectada es de consistencia corchosa, y deterioran la calidad comercial sin transformarse en una pudrición blanda.
Sobre las lesiones foliares pueden formarse simultáneamente acérvulos y peritecios, con producción de conidios y ascosporas. Mientras que los conidios se dispersan por salpicado del agua de la lluvia, las ascosporas se dispersan por corrientes de aire, lo que favorece una distribución más amplia y homogénea dentro de la finca (Alaniz et al., 2019). Las principales diferencias entre PA y MFG en cuanto a fuentes de inóculo, órganos afectados y vías de dispersión se resumen en el Cuadro 1.
Mancha foliar por Clomerella (MFG) y podredumbre amarga (PA)
Cuadro 1. Comparación conceptual entre podredumbre amarga (PA) y mancha foliar por Glomerella (MFG) en manzano
4. Convivencia y diagnóstico diferencia
La emergencia de MFG en una región o en una finca no implica la desaparición de la PA. Ambas enfermedades pueden coexistir en una misma parcela e incluso en un mismo árbol (Figura 1). En esas situaciones, pueden observarse simultáneamente frutos con pudrición progresiva, frutos con lesiones corchosas y hojas con manchas necróticas y defoliación en cultivares susceptibles.
Esta convivencia explica buena parte de la confusión. La detección de Colletotrichum en un fruto no debe interpretarse de forma aislada. Para orientar el diagnóstico es necesario integrar el cultivar, la presencia o ausencia de lesiones foliares, amarilleamiento y defoliación y el tipo de lesión en fruto (Tabla 1). Pimientos y Chiles: Muy eficientes; producen frutos con paredes más gruesas.
Figura 1. Coexistencia de PA y MFG en una misma parcela de manzano. Se observa un fruto con pudrición blanda y progresiva compatible con PA (izquierda) junto a otro fruto con lesiones pequeñas y corchosas compatibles con MFG (derecha)
Tabla1. Criterios prácticos para diferenciar PA y MFG en diagnóstico y pruebas de patogenicidad.
Característica PA MFG
Cultivares afectados Amplio rango de cultivares, con diferencias de susceptibilidad.
Síntomas en fruto Pudrición blanda, progresiva y destructiva; avance cónico hacia el centro; acérvulos en círculos concéntricos.
Síntomas en hoja No se manifiesta como enfermedad foliar.
Epidemiología Sobrevive en frutos momificados, ramas y yemas sobre el árbol. Los frutos afectados producen conidios dispersados por salpicado de agua de lluvia. Su distribución es en focos.
Pruebas de patogenicidad
La inoculación de frutos, con o sin herida, permite reproducir la pudrición.
Principalmente ‘Golden Delicious’ y derivados, como ‘Gala’, ‘Cripps Pink’/‘Pink Lady®’, ‘Rosy Glow’, ‘Sekzie’ y ‘Jonagold’.
Lesiones pequeñas (1-2 mm), superficiales o ligeramente deprimidas, corchosas que no evolucionan a pudrición blanda.
Manchas inicialmente púrpuras que aumentan de tamaño, coalescen y evolucionan a necrosis, amarillamiento y defoliación.
Sobrevive en ramas y yemas sobre el árbol. En las hojas afectadas se producen conidios dispersados por salpicado de agua de lluvia y ascosporas por corrientes de aire; distribución generalizada.
Usar cultivares susceptibles, inoculando por aspersión hojas y frutos intactos, sin heridas; las heridas inducen la pudrición y confunden la interpretación.
Mancha foliar por Clomerella (MFG) y podredumbre amarga (PA)
5. ¿Por qué se confunden ambas enfermedades?
La confusión es comprensible: los síntomas de ambas enfermedades están asociados a especies de Colletotrichum, ambas pueden afectar frutos y, en algunos casos, las especies identificadas son las mismas. Sin embargo, desde el punto de vista sintomatológico, biológico y epidemiológico son diferentes (Figura 3).
Tres aspectos explican gran parte de las interpretaciones ambiguas en la literatura reciente: la falta de precisión sobre el síntoma de origen de los aislados, el uso de inoculación por herida en frutos cuando se pretende estudiar MFG, y la elección de cultivares poco adecuados para reproducir la enfermedad foliar.
Figura 2. Diferencias sintomatológicas entre podredumbre amarga y mancha foliar por Glomerella en manzano
A–B: síntomas típicos de PA en fruto, podredumbre blanda, lesiones deprimidas, acérvulos dispuestos en círculos concéntricos exudando masas de conidios y avance cónico de la pudrición hacia el centro del fruto. C: lesiones pequeñas, superficiales o ligeramente deprimidas y de consistencia corchosa en frutos afectados por MFG, sin desarrollo de podredumbre blanda. D: defoliación severa asociada a MFG encultivarsusceptible. E–G: síntomas foliaresde MFG; E,manchas
iniciales de color púrpura o rojizo; F: lesiones necróticas irregulares con amarillamiento del tejido foliar; G: estructuras reproductivas del hongo sobre tejido foliar afectado, incluyendo acérvulos y peritecios.
5.1.Procedenciadelosaislados
Indicar que un aislado fue obtenido de “fruto” es insuficiente. Los frutos pueden presentar una pudrición progresiva típica de la PA o lesiones corchosas típicas de la MFG. En consecuencia, el síntoma de origen debe registrarse con precisión.
Estudios realizados en el sur de Brasil y Uruguay mostraron diferencias en patogenicidad, estructura genética y características funcionales entre poblaciones de Colletotrichum asociadas a ambos síndromes (Rockenbach et al., 2016; Velho et al., 2018). Más recientemente, Liang et al. (2024) identificaron regiones genómicas específicas, denominadas GLS-R1 y GLS-R2, conservadas en aislados capaces de causar MFG. Además, demostraron que genes localizados en esas regiones eran necesarios para desarrollar síntomas de MFG en hojas y en frutos.
Esta evidencia refuerza una idea central: identificar la especie es necesario, pero no suficiente. Para caracterizar correctamente un aislado debe conocerse el síntoma original, el cultivar afectado y su comportamiento mediante ensayos adecuados.
5.2. Métododeinoculación
La inoculación por herida en frutos es útil para evaluar la capacidad de un aislado de producir PA, porque facilita la colonización del tejido. Sin embargo, la herida no es imprescindible: los aislados asociados a PA también pueden infectar frutos intactos, aunque el desarrollo suele ser más lento (Figura 3A–C).
Cuando el objetivo es estudiar MFG, la herida puede alterar la interpretación. Wang et al. (2015) demostraron que la inoculación de frutos heridos con aislados asociados a MFG favorecía el desarrollo de pudrición, mientras que la inoculación de frutos intactos permitía reproducir las lesiones pequeñas y no progresivas características de la enfermedad. Por ello, para reproducir MFG son más apropiadas las inoculaciones sin herida, por pulverización o inmersión, en tejidos intactos y en cultivares susceptibles
Si un aislado de MFG produce pudrición en frutos heridos, el resultado demuestra que puede colonizar tejido lesionado bajo esas condiciones experimentales. No demuestra, por sí solo, que la enfermedad observada originalmente corresponda a PA.
Mancha foliar por Clomerella (MFG) y podredumbre amarga (PA)
3. Efecto del método de inoculación sobre la expresión de síntomas causados por aislados de Colletotrichum asociados a PA o MFG
A–C: inoculación de frutos con una suspensión de conidios de aislados de PA. La herida facilitó el desarrollo de la pudrición, aunque también se observaron síntomas sin herida, generalmente más tardíos. D–G: inoculación de frutos intactos con aislados asociados a MFG por aspersión de conidios o ascosporas, con desarrollo de lesiones pequeñas, superficiales y no progresivas. H-K: inoculación por aspersión de aislados asociados a MFG sobre brotes u hojas de cultivares susceptibles, reproduciendo manchas foliares características. L–M: inoculación por herida con aislados asociados a MFG, condición que facilita la colonización del tejido y puede generar síntomas de podredumbre, dificultando la caracterización del aislado.
5.3.Cultivar utilizado
La elección del cultivar es crítica. Para evaluar la capacidad de un aislado de causar MFG deben utilizarse cultivares susceptibles, como ‘Gala’ u otros derivados de ‘Golden Delicious’. El uso de materiales resistentes o poco favorables puede impedir o atenuar la expresión de síntomas y generar resultados ambiguos.
En esos casos, la ausencia de manchas foliares o de lesiones corchosas no necesariamente indica que el aislado carezca de capacidad para causar MFG; puede indicar que el ensayo se realizó sobre un cultivar resistente.
6. Consecuencias prácticas
6.1.Diagnósticoencampoy poscosecha
El diagnóstico debe comenzar por la observación detallada del órgano afectado, considerando el tipo de lesión y el cultivar, de acuerdo con los criterios resumidos en la Tabla
1. En PA aparecen lesiones blandas y progresivas en frutos, con avance interno cónico y acérvulos en anillos concéntricos. Aunque las infecciones se originan en el campo, los síntomas pueden manifestarse tardíamente o continuar su desarrollo durante la maduración, la cosecha y la conservación poscosecha.
En MFG, el diagnóstico se sustenta en la combinación de cultivar susceptible con síntomas de manchas foliares, amarillamiento, defoliación y lesiones corchosas en frutos. Estas últimas, si bien afectan seriamente la calidad comercial, no evolucionan a pudrición blanda.
Por ello, un fruto con Colletotrichum no debería clasificarse únicamente como “fruto afectado por Colletotrichum”. Debe indicarse si el síntoma corresponde a PA o a MFG, porque esa información cambia la interpretación epidemiológica y las medidas de manejo.
6.2.Pruebas depatogenicidad
Los ensayos deben diseñarse según los síntomas que se pretende reproducir. Para PA, la inoculación de frutos con o sin herida puede ser adecuada. Para MFG, en cambio, deben incluirse hojas y frutos de cultivares susceptibles inoculados sin herida, evaluando si se producen lesiones corchosas y no una pudrición progresiva.
Los resultados no deberían limitarse a registrar si un aislado “produce síntomas”. Es necesario describir qué síntoma produce, sobre qué órgano, en qué cultivar y bajo qué método de inoculación. Esa información evita confundir una pudrición inducida experimentalmente por herida con la reproducción natural de MFG.
6.3. Manejosanitario
La separación entre PA y MFG también orienta el manejo. En PA, el foco está en proteger frutos frente a infecciones de campo que pueden derivar en pudriciones visibles durante la maduración, la cosecha o etapas posteriores. Las medidas se orientan a reducir fuentes de inóculo, proteger la fruta durante períodos de riesgo y minimizar heridas o condiciones que favorezcan el desarrollo de pudriciones.
En MFG, el componente foliar es central. La enfermedad puede causar defoliación severa, reducir el área fotosintética y generar lesiones en frutos que afectan su calidad comercial. Además, la producción de estructuras reproductivas en hojas y la dispersión aérea de ascosporas implican una dinámica epidemiológica distinta.
En predios donde ambas enfermedades conviven, el manejo debe partir de un diagnóstico diferencial. No es lo mismo una parcela de manzano de cualquier cultivar con focos de PA en los frutos que una parcela de ‘Gala’, ‘Cripps Pink’ u otro cultivar relacionado con ‘Golden Delicious’, en la que se observan manchas foliares, defoliación y lesiones corchosas en los frutos. Reconocer esa diferencia permite ajustar el momento de intervención, el órgano a proteger y la evaluación de la eficacia de las medidas aplicadas.
7. Información mínima para comunicar nuevos casos
Para reducir ambigüedades, en futuras comunicaciones técnicas y científicas sobre Colletotrichum en manzano, es recomendable indicar: cultivar afectado, órgano muestreado, tipo de síntoma observado, presencia o ausencia de defoliación, presencia o ausencia de pudrición blanda, método de inoculación utilizado y tipo de síntoma reproducido.
Esta información básica facilita definir con mayor claridad los casos de PA, los de MFG y las situaciones en las que ambas enfermedades coexisten. En definitiva, diferenciar PA y MFG no es un detalle académico, sino una condición necesaria para diagnosticar correctamente, interpretar resultados de laboratorio y diseñar estrategias de manejo ajustadas a cada enfermedad.
Mancha foliar por Clomerella (MFG) y podredumbre amarga (PA)
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